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第一卷
密爾頓在第一到二十六行沿襲史詩的傳統，召喚謬司女神助他寫作，並闡明整部作品的主題是關於人類違反天意，因而被逐出伊甸園。而造成人類墮落的罪魁禍首乃是被撒旦寄附在身上的蛇。
撒旦因為野心，召集許多志同道合的天使與他一起叛變，因而被上帝趕出天堂，墜落至地獄受苦。第一卷一開始已是故事的中段，撒旦和他的黨羽因上帝的雷擊被打入炙熱晦暗的地獄。撒旦從昏眩中回復過來，喚醒其他的墮落天使整頓軍容，並且發表演說，安慰他們來日必將回歸天堂。他接著提到流傳在天堂，關於一個新世界和新生物誕生的傳聞。為了探索這個傳聞的真實性，也為了討論用何種方式向上帝重新宣戰，他決定召開一個會議。
於是大家齊力開鑿地獄中可以利用的資源（黃金與礦石），由瑪爾西巴擔任建築師，很快地建造出一座人間任何偉大建築都無法與之匹敵的萬魔殿做為首府。所有的墮落天使都縮小身型，擠入萬魔殿。高階的將領則聚集在一起，地獄會議即將展開。
第二卷
會議開始，撒旦要眾魔發表意見。摩洛主張再度向上帝武力宣戰。彼列則以詭辯之術 建議大家以不變應萬變。瑪門認為地獄也不失為一安身立命之所，毋須再戰。最後洞悉撒旦心意的別西卜主張向上帝創造的人類下手，或以武力毀滅或佔領伊甸園、或以誘惑的方式讓人類向魔鬼靠攏，藉以打擊上帝。此項建議獲得一致贊同。撒旦自願單獨擔任偵察探訪伊甸園的艱鉅任務，他的勇氣得到讚賞。
眾魔在等待撒旦回歸期間，紛紛尋找可以打發時間的活動：有舉辦運動競賽，有齊聚歌唱，有冥思辯論，也有四處探索尚未深入的地獄角落。但無論何種活動，都不能安撫墮落天使們浮躁的心。
撒旦抵達地獄之門，發現兩名守門者為罪惡與死亡，罪惡為其女兒，而死亡為撒旦和罪惡亂倫所生的兒子。罪惡為撒旦開啟地獄大門。撒旦橫越介於天堂與地獄之間的深淵，依循混沌王的指示， 飛向他所尋找的人類新世界。
第三卷
聖父（即上帝）在他的王座上看著撒旦飛向人間，他向坐在他右邊的聖子預言撒旦會成功引誘人類。當上帝在創造人類的時候，同時賦予人類自由意志去選擇是否抵抗誘惑，所以人類的墮落是由自己造成。然而撒旦是自願為惡、自甘墮落，而人類則是受到引誘，所以上帝不會寬宥前者，但決定給予人類慈悲恩典。只是神的正義必須伸張，因為人類逾越界線，覬覦神格，他和他的子孫都必須一死，除非有人願替他受罰。聖子自願為人類贖罪。聖父預示他將化為肉身，榮耀他的名字高於天地萬物。天堂裡的天使同聲讚揚聖子與聖父。
撒旦在新世界的邊緣暫歇，發現一個叫做『虛榮境界』（傻子天堂）的地方，裡頭淨是一些吹求虛幻榮耀與功名的人。撒旦接著來到天堂之門，他繼續飛近太陽，發現天使尤烈兒。撒旦決定向他問路。首先變身成一名低階的天使，假裝熱切想一看上帝新創造的世界與人類。尤烈兒不疑有他，向撒旦指點去路。撒旦遂向新世界飛去。
第四卷
伊甸園在望，撒旦突然百感交集，恐懼、嫉妒、憤恨與沮喪紛至沓來。最後依然決定為惡，起身向人間樂園出發。他不走正門，反像賊般一躍而過，並化身為鸕鶿，棲息在生命之樹視察。
撒旦看到亞當和夏娃一起走來，對他們形體之美與快樂的神情感到驚異與嫉妒。並從他們的談話中發現上帝禁止他們偷吃知識樹上的果實，若違反規定便得死。撒旦決定引誘他們犯罪。但他並不急著馬上進行他的計畫，反倒四處遊走，意欲蒐集更多情報。
天使尤烈兒來到伊甸園，警告負責守護的天使加百列，有惡魔從地獄脫逃，曾化身成一名低階天使向他問路，而他一路看著這惡魔離去，發現他瘋狂暴戾的舉止，始知事情有異。加百列保證在天亮前捉到這名惡魔。
夜深人靜，亞當與夏娃在他們的住所安詳睡去。加百列囑咐其他天使四下巡邏，並派遣天使伊修烈和席分，到亞當的住所搜尋，以防惡魔加害於人類。他們適巧發現撒旦變身為蟾蜍，蹲伏在夏娃耳邊，企圖在夢中引誘她，遂將撒旦帶往加百列跟前偵詢。
加百列嚴詞詢問撒旦出現在伊甸園的動機，撒旦反唇相譏，雙方劍拔孥張，就在此時天上出現警示，加百列遂讓撒旦飛離伊甸園。
第五卷
第二天早上，夏娃告訴亞當她昨夜的惡夢，夢中她為尋找亞當來到知識樹下，看見一陌生男子正望著樹，他摘下果實食用，並分給夏娃，夏娃經不起香味的誘惑也吃了。接著發現她與這男子一起飛翔，他卻突然消失不見，夏娃亦跌落，再度睡去。亞當不喜歡這個夢，卻還是安慰夏娃不要胡思亂想。
上帝派遣天使拉斐爾下凡，警告亞當敵人撒旦已環伺左右。亞當欣喜拉斐爾的到訪，熱切招待拉斐爾由夏娃親自準備的水果食物。拉斐爾應亞當的要求，從頭說起天堂大戰的源起。聖父召集眾天使，宣布聖子為天使之王。天使魯西佛心生不滿，認為自己才夠資格稱王。於是糾集三分之一的天使在北方聚會，陰謀篡奪上帝的王位。唯有天使亞必迭敢獨排眾議，當面斥責撒旦的野心，無懼於身處險境，孓然離開魯西佛與他的同夥。
第六卷
拉斐爾繼續訴說天堂大戰後半段。天使亞必迭急於報知撒旦（魯西佛因背叛上帝，他的天使名字在天堂被刪除，撒旦是他的魔鬼名字）的叛變，卻發現上帝早已察覺，並任命天使米迦 勒和加百列統領天使大軍應戰。眾天使讚揚亞必迭的勇氣。
大戰第一天，撒旦為米迦勒所傷，他的部隊則紛紛敗下陣來，潰不成軍。夜晚來臨，撒旦和他的黨羽退避一方，召開會議。墮落天使尼斯洛對撒旦的領導提出質疑，撒旦則神態自若地說明他已造就一項新武器，足以打敗上帝的大軍。
大戰第二天，撒旦陣營發射他們的新武器，一種用鋼、鐵、石製成的砲彈。天使們因為從沒見過這樣的武器，一時之間不知如何應付，被打的七零八落。撒旦和他的同夥則在一旁嘲笑對方的潰敗。終於天使們丟掉身上的武器，把天堂的群山連根拔起，拋向敵軍。先是壓毀了撒旦的砲彈，接著壓垮墮落天使部隊，剎時間呻吟聲四起。雙方你來我往，一片混亂。
大戰第三天，聖父派遣聖子出征，結束這場戰役。聖父早已預知戰爭的發生，目的就是為了將一切榮耀留給聖子，由他取的最後勝利，好宣布將一切權力移交給他。聖子全副武裝，駕著聖父的戰車來到戰場，用雷轟將墮落天使們驅趕到天界的盡頭，他們倒栽蔥跌落，整整墜落了九天的時間，跌入為懲罰他們而準備好的地獄深淵。天界的缺口合攏，一切恢復原樣。眾天使凱旋高歌，尊耀聖子為勝利之王。
第七卷
拉斐爾繼續應亞當的要求，講述人類世界是如何被創造出來。因為聖父把撒旦和他的黨羽逐出天堂後，決定要創造一個新世界，讓一種新生物在那裡生存。於是他派遣聖子及一些天使們相隨，以六天創造人間。
第一天，光出現了，自此光明與黑暗有了區分。第二天，天與地分開，水與水也分開。第三天，陸地與海洋出現，花草樹木開始生長。第四天，太陽與月亮誕生，從此有了白天與黑夜，有了季節與日期。第五天，水裡游的魚和天上飛的鳥出現。第六天，家畜與野獸都出現。最後上帝用自己的形像造人，以地上的塵土塑造，將生命的氣息吹進人的鼻孔，於是第一個人類誕生了，這就是亞當。上帝將世界萬物交給亞當掌管，唯一的誡律是不准吃一株名叫知識樹上的果實，如果吃了，就會得到死的懲罰。
第七天， 聖子停止工作，回到天堂眺望他所創造的新世界。天使齊聲歡唱，讚揚造物者的偉大。
第八卷
亞當接著問拉斐爾關於天體運行的問題，得到含糊其詞的答案。拉斐爾告訴亞當，人類與地球只是上帝創作的一部分，人類難以用其有限的智識去度量上帝的無限，也不需要超越這個界限，只要探索他所 應瞭解的知識就好。
亞當同意拉斐爾的說法，再次挽留天使，並自述他被造以來的故事。當他被安置在伊甸園，他發現所有生物皆成雙成對，只有他孤單無依，雖然上帝讓他掌管萬物，卻沒有辦法慰解他沒有合適伴侶的孤獨感。於是 上帝用亞當身上的一根肋骨創造夏娃，並與亞當結為夫妻。亞當坦承他被夏娃的美麗所迷惑，拉斐爾告誡他不要被情慾支配，要用理性去判斷，不要作情感的俘虜。
臨別前，拉斐爾再次叮嚀亞當要小心，不要受到誘惑，違反上帝的禁令，禍遺子孫。
第九卷
撒旦再次潛入伊甸園，進入熟睡中的蛇身體裡面。亞當和夏娃早晨準備開始一天的工作，夏娃提議兩人各做各的， 分開進行。亞當反對，認為他們事先已被警告的敵人隨時都有可能出現，擔心夏娃若獨處會受到引誘。夏娃不願意被看成不夠堅強，堅持要一個人勞動，試試她的能耐。最後亞當只好讓步。
被撒旦寄身的蛇看到夏娃一個人單獨行動，便機警地靠近她，並開始吹捧她的美麗有多出眾。夏娃驚異蛇居然能開口說話，便問他如何辦到。蛇回答他是因為吃了園中某株樹上的果實，因此得到智識與語言的能力。夏娃要求他帶她去看看那株樹，發現原來就是知識樹。
蛇開始大膽地引誘夏娃偷吃果實，謊稱他並沒有如上帝告誡，吃了果實而死，反而得到更高的智慧，從獸性變成具有人性，上帝的禁令只是威嚇而已，她不會因此而死，反而可以由人變成跟神一樣具有分別善惡的智慧。夏娃禁不起誘惑，終於伸手摘下果實而食。蛇見詭計得逞，就一溜煙地溜走了。夏娃吃飽後，開始遲疑是否要讓亞當分享果實。她冀望可以獨享這份智慧，從而與亞當平等，不再是劣者。但又怕上帝責罰，她若死了，亞當就會和別的夏娃在一起，這是她無法忍受的事。最後她決定與亞當禍福與共。
亞當不安地等到夏娃歸來，驚聞她竟吃了知識樹的果實。夏娃述說事情發生的經過，並說服亞當也一起吃。亞當不想和夏娃分開，願與她同生同死，遂接下夏娃遞來的果實而吃。兩人吃完後，頓起肉慾交歡的念頭，盡情玩樂，直到睡去。醒來後，驚覺赤身露體的羞恥，急忙找樹葉遮蔽身上的私處，卻怎麼也遮不住他們犯下的罪惡。兩人放聲哭泣，憤怒地相互斥責，沒完沒了。
第十卷
人類違反禁令的事情已被察覺，守護伊甸園的天使回到天堂，證明他們並沒有怠忽職守。上帝稱許他們，宣稱撒旦的入侵並非他們所能防範。他並派遣聖子前去審判犯罪者。
聖子將亞當和夏娃叫到跟前聽聆審判。蛇被罰以生生世世都要用腹部爬行前進，吃塵土過日子。女人和蛇，以及兩者的後代之間永遠有憎恨。女人的子孫見到蛇必傷其頭，蛇則傷她的腳踵。夏娃懷胎與分娩的痛苦將大大增加，而且她從此要順從丈夫，以丈夫為首。亞當必須一輩子辛苦靠勞力過日子，直到他死後回歸塵土為止。聖子宣布完畢，又可憐兩人的赤裸，遂給予他們獸皮遮蔽身體。
罪惡與死亡坐在地獄門口，覺得撒旦在人間所進行的計謀必能成功，於是依循撒旦走過的路徑，在地獄與人間建築一座橋。正想往人間出發時，看到撒旦喜孜孜帶著勝利的消息歸來，雙方互相慶賀一番。
撒旦回到萬魔殿，向眾魔誇說自己陷害人類的詭計成功，但卻沒有聽到應有的歡呼，反而是一陣嘶嘶聲。原來撒旦與他的同夥全都變身成蛇，這是他在伊甸園的作為所得到的懲罰。接著他們看到禁樹在眼前生長出來，他們貪婪地摘下果實來吃，卻滿嘴都是塵土與苦灰，無論怎樣吃，都滿足不了他們的慾望。
罪惡與死亡進入人間，開始橫行。世界不再完美如初。太陽與星球移動其角度位置，嚴冬與酷暑開始出現，冰雪風暴也產生。動物開始爭鬥、互相吞食。亞當看到人類墮落後的轉變，痛苦不堪，拒絕夏娃的安慰。
夏娃不斷請求原諒，終於平息亞當的怒火。夏娃建議若不想禍延子孫，可以尋死。亞當不贊同她的想法，認為他們還有希望，實踐他們的子孫對蛇報復的諾言，勸勉她與他一起用懺悔和祈禱平息神怒。
第十一卷
聖子將亞當與夏娃悔過的禱告獻給聖父，並為他們求情。聖父接受了，但宣稱他們不能再住在伊甸園。他派遣天使米迦勒與他的隊伍一起下凡驅逐亞當和夏娃，但要先把未來啟示給亞當知曉。
米迦勒下凡，亞當前去迎接。天使宣布上帝的旨意，夏娃悲嘆不已。亞當哀求，終於順從。米迦勒讓夏娃睡去，引領亞當到園中最高的一座山，開始顯現未來異象給亞當看，從亞當的兒子該隱殘殺兄弟亞伯、各式各樣的疾病瘟疫、該隱子孫的淫亂、巨人的戰役、到最後洪水發生，全人類滅亡。但諾亞建方舟拯救自己和家人，也重新開始一個新世界。
第十二卷
米迦勒在洪水的故事之後，繼續講述之後發生的事。從巴比倫塔的建造，亞伯拉罕和摩西的故事、到耶穌降生、被釘在十字架而死、最後復活、升天。他以死為人類贖罪，使人類得到救贖，以及他再臨人世以前的教會情況。
亞當對這些故事與救贖的約諾感到滿意與安慰。他與米迦勒下山，發現夏娃已醒來，不再悲傷，因為上帝已在夢中給她預示，現在她願與亞當同被放逐。
米迦勒兩手領著他們走出人間樂園，火劍在兩人身後揮舞，天使站定岡位守衛。亞當與夏娃回顧兩人昔日的故居，落下淚來，卻很快又擦乾。世界在他們前方，神是他們的指引，他們告別伊甸園，手牽手踏上孤獨的旅途。
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